1953年（昭和28年）に山梨県立臨時教員養成所として発足し、1955年（昭和30年）に都留市立都留短期大学に、さらに1960年（昭和35年）に4年制の都留市立都留文科大学となった。文学部のみの単科大学であるが、（2011年（平成23年）に福山市立大学が開学するまで）東日本エリアの公立大学で唯一の教員養成系大学であり、卒業生の多くが教職に就いている。とりわけ創設以来、小学校教員養成には力を注いできた。また人口約3万2000人（2016年1月現在）の地方小都市である都留市が大学運営をしてきたという他の大学にはない特徴がある（単純な人口規模で言えば2006年に設立した名寄市立大学を運営する名寄市のほうが、約3万人前後と少ない）。2009年（平成21年）に公立大学法人へ移行し、2013年（平成25年）に創立60周年を迎えた。